Создание Звенигородского музея началось через год после Октябрьской революции 1917 года. В сентябре 1918-го сотрудники Народного комиссариата просвещения РСФСР выразили намерение сделать звенигородскую усадьбу «Введенское» музеем.
В июле 1920 года во Введенской усадьбе состоялось официальное открытие Звенигородского музея имени Н. И. Троцкой. В декабре 1920-го часть помещений Саввино-Сторожевского монастыря была передана в распоряжение отдела для устройства музея.
В июне 1921 года в помещениях бывшей трапезной Саввиной обители открывается Музей церковной живописи и архитектуры XVII столетия.
В марте 1923 года происходит объединение собраний Музея церковной живописи и архитектуры XVII столетия и закрытого в 1922 году музея в усадьбе «Введенское». Новое учреждение становится Саввино-Звенигородским художественно-историческим музеем.
В октябре 1927 году в связи с передачей помещений монастыря под Дом Коммуны беспризорных все музейные предметы были перенесены в монастырский собор.
В апреле 1928 года решением Наркомпроса РСФСР деятельность музея была восстановлена.
В 1939 году в связи с решением о размещении в стенах бывшей обители воинской части музей вновь закрывается. Коллекции учреждения были перемещены в Истринский музей. В 1941 году часть экспонатов эвакуировали, но значительная доля предметов из Звенигорода погибла при подрыве ансамбля Ново-Иерусалимского монастыря 10 декабря 1941 года. Незначительная часть вещей Звенигородского музея была перемещена в здание Звенигородского Успенского собора, который к тому моменту был уже закрыт для богослужений и находился в ведении музея. Помимо этих немногочисленных экспонатов в собор были доставлены музейные витрины и чучела животных, которые ранее составляли экспозицию, посвященную природе местного края. Во время Великой Отечественной войны собор был заперт и попасть в него было невозможно.
В 1944 году Звенигородский музей был возобновлен именно в здании Успенского собора и почти два года находился в его стенах. Знаменательно, что возрождение музея произошло в день памяти Георгия Победоносца (6 мая), небесного покровителя князя Юрия Дмитриевича, построившего собор Звенигорода. До 1801 года в южной алтарной апсиде собора имелся придел в честь великомученика Георгия.
В апреле 1946 года было принято решение о передаче здания Успенского собора общине верующих, в связи с чем Звенигородский краеведческий музей снова вернулся на территорию Саввино-Сторожевского монастыря, в здание Рождественского собора.
В 1947 году музей получает название «Звенигородский историко-краеведческий музей».
В 1966 году музей стал Звенигородским историко-архитектурным.
В 1987 году Звенигородский музей, прежде деливший строения Саввино-Сторожевского монастыря с санаторием министерства обороны, становится единственным пользователем архитектурного ансамбля обители.
В августе 1998 года, в 600-летие Саввино-Сторожевской обители, музеем монастырю было передано 16 зданий общей площадью 7876 кв. м.
В 2007 году в оперативное управление музея было передано здание Звенигородского манежа (Кинотеатра), самого старого светского сооружения Звенигорода, построенного в 1830-х годах.
В 2022 году музей получил статус музея-заповедника. В этом же году была завершена реставрация Звенигородского манежа.
По материалам сайта Звенигородского музея-заповедника